Marko Bertić, Franziska Orgel, Silvia Gschwendtner, Michael Schloter, Franco Moritz, Philippe Schmitt-Kopplin, Ina Zimmer, Matthias Fladung, Jörg-Peter Schnitzler, Hilke Schroeder, Andrea Ghirardo
This is a plain language summary of a Functional Ecology research article which can be found here.
Moth larvae of Tortrix viridana are small, green caterpillars that roll themselves snugly in oak leaves on which they feed. Their massive occurrence can cause complete defoliation of European oaks (Quercus robur) in forests. However, not all oaks are susceptible to this pest. Leaves of resistant oaks emit volatile chemical signals (odors) that can deter the adult female moths from finding the host tree and laying eggs. This is, however, not their only defensive mechanism. Oak leaves possess an arsenal of secondary metabolites -the phytochemicals – and resistant trees invest more resources in the biosynthesis of these defensive compounds than in growth-promoting substances, as susceptible trees do. The resulting peculiar complete set of small-molecule chemicals (the “metabolome”) can reduce caterpillar feeding in resistant trees by impairing insect fitness and growth performance. However, how this works is still unclear. In this context, we separately analyzed the leaves of resistant and susceptible oaks with their different “food qualities” and studied the differences in the leaf metabolome before and after caterpillar ingestion. We analyzed leaf samples and compared them to those of insect saliva and feces to shed light on what happens to leaf compounds after caterpillar digestion (metabolization) and interaction within its body. By analyzing all possible known biochemical reactions between compounds, we deciphered the catabolism of the insect and revealed the interaction between caterpillar and plant chemistry during insect digestion. In addition, we studied the composition of microorganisms (the so-called “microbiome”) in the insect’s gut, as the gut flora plays a crucial role in digestion.
Insect growth rate and fitness were lower on resistant oaks and associated with the presence of plant secondary metabolites that were less digested than valuable, energy-rich molecules. The chemical composition of resistant oaks, enriched in unpleasant bitter polyphenols (i.e., antifeedants), are “hard to digest” compared to susceptible but “sweet,” sugar-enriched oaks. The gut microbiota did not play an essential role in Tortrix, as it remained rather stable in caterpillars reared for several generations and separately on diets composed exclusively of sensitive or resistant types of oak. Despite differences in leaf chemical composition, Tortrix caterpillars were highly efficient in nutrient uptake and able to effectively minimize the anti-feeding properties of many plant defense chemicals.
Le querce resistenti combattono un parassita erbivoro alterando la digestione del bruco (Italian Translation)
Le larve di Tortrix viridana sono piccoli bruchi verdi che si avvolgono nelle foglie di quercia di cui si nutrono. La loro ingente presenza può causare la completa defogliazione della quercia (propiamente chiamata farnia o Quercus robur in latino) nelle foreste. Tuttavia, non tutte le querce sono sensibili a questo parassita. Le foglie di quelle resistenti emettono segnali chimici volatili (odori) che possono dissuadere le femmine adulte dal trovare l’albero ospite e dal deporre le uova. Questo, tuttavia, non è l’unico meccanismo di difesa. Le foglie di quercia possiedono un arsenale di metaboliti secondari – i composti fitochimici – e gli alberi resistenti investono più risorse nella biosintesi di questi composti difensivi piuttosto che nelle sostanze che favoriscono la crescita, come fanno invece gli alberi sensibili. Infatti, il particolare insieme di piccole sostanze chimiche che ne deriva (il “metaboloma”) può ridurre l’alimentazione dei bruchi negli alberi resistenti, sfavorendo la sua salute e crescita. Tuttavia, non è ancora chiaro come ciò avvenga. In questo contesto, le foglie di querce resistenti e suscettibili con le loro diverse “qualità alimentari” sono state analizzate e studiate per capire le differenze nel metaboloma fogliare prima e dopo che sia avvenuta l’ingestione da parte del bruco. Confrontando i campioni fogliari della pianta con quelli salivari e fecali dell’insetto, si è scoperto cosa accade ai fitocomposti durante la digestione (metabolizzazione) del bruco o a causa dell’interazione con il suo corpo. Analizzando tutte le possibili reazioni biochimiche note tra i composti, il catabolismo dell’insetto è stato “decifrato”. Inoltre, si è studiata la composizione dei microrganismi (il cosiddetto “microbioma”) nell’intestino dell’insetto, poichè la flora intestinale svolge un ruolo cruciale nella digestione.
I risultati dimostrano che il tasso di crescita e la fitness degli insetti sono inferiori sulle querce resistenti e associati alla presenza di metaboliti secondari vegetali, meno digeriti rispetto a molecole piu’ preziose e ricche di energia. La composizione chimica delle querce resistenti, arricchite in polifenoli amari e sgradevoli (cioè fagoinibitori), è “difficile da digerire” rispetto alle querce suscettibili ma “dolci”, arricchite di zuccheri. Il microbiota intestinale non ha svolto un ruolo essenziale in Tortrix, poiché è rimasto piuttosto stabile nei bruchi allevati per diverse generazioni e separatamente con diete composte esclusivamente da tipi di quercia sensibili o resistenti. Nonostante le differenze nella composizione chimica delle foglie, i bruchi di Tortrix sono stati altamente efficienti nell’assorbimento dei nutrienti e in grado di minimizzare efficacemente le proprietà fagoinibitrici di molte sostanze fitochimiche di difesa.
Tolerante Eichen bekämpfen einen pflanzenfressenden Schädling, indem sie die Verdauung der Raupen verändern (German translation)
Die Mottenlarven von Tortrix viridana sind kleine, grüne Raupen, die sich in Eichenblättern einrollen, von denen sie sich ernähren. Ihr massenhaftes Auftreten kann zur vollständigen Entlaubung von Stieleichen (Quercus robur) in Wäldern führen. Allerdings sind nicht alle Eichen für diesen Schädling anfällig. Die Blätter toleranter Eichen geben flüchtige chemische Signale (Duftstoffe) ab, die die erwachsenen weiblichen Falter davon abhalten können, den Wirtsbaum zu finden und Eier zu legen. Dies ist jedoch nicht ihr einziger Verteidigungsmechanismus. Eichenblätter verfügen über ein ganzes Arsenal an sekundären Stoffwechselprodukten, den Phytochemikalien, und tolerante Bäume investieren mehr Ressourcen in die Biosynthese dieser Abwehrstoffe als in wachstumsfördernde Substanzen, wie dies bei anfälligen Bäumen der Fall ist. Das sich daraus ergebende kuriose Gesamtpaket an niedermolekularen Verbindungen (das “Metabolom”) kann den Raupenfraß in toleranten Bäumen reduzieren, indem es die Fitness und die Wachstumsleistung der Insekten beeinträchtigt. Wie dies funktioniert, ist jedoch noch unklar. In diesem Zusammenhang haben wir die Blätter von toleranten und anfälligen Eichen mit ihren unterschiedlichen “Futterqualitäten” getrennt analysiert und die Unterschiede im Blattmetabolom vor und nach dem Raupenfraß untersucht. Wir analysierten Blattproben und verglichen sie mit denen des Speichels und des Kots der Insekten, um herauszufinden, was mit den Blattbestandteilen nach der Verdauung (Metabolisierung) durch die Raupe und der Interaktion in ihrem Körper geschieht. Durch die Analyse diverser bekannter biochemischer Reaktionen zwischen Verbindungen konnten wir den Katabolismus des Insekts entschlüsseln und die Interaktion zwischen der Chemie der Raupe und der Pflanze während der Verdauung des Insekts aufdecken. Darüber hinaus untersuchten wir die Zusammensetzung der Mikroorganismen (das so genannte “Mikrobiom”) im Darm des Insekts, da die Darmflora eine entscheidende Rolle bei der Verdauung spielt.
Die Wachstumsrate und die Fitness der Insekten waren auf toleranten Eichen geringer, was mit dem Vorhandensein pflanzlicher Sekundärmetabolite zusammenhing, die weniger verdaut wurden als wertvolle, energiereiche Moleküle. Die chemische Zusammensetzung toleranter Eichen, die mit unangenehm bitteren Polyphenolen (d. h. Antifeedantien) angereichert sind, ist im Vergleich zu anfälligen, aber “süßen”, mit Zucker angereicherten Eichen “schwer verdaulich”. Die Darmmikrobiota spielte bei Tortrix keine wesentliche Rolle, da sie bei Raupen, die über mehrere Generationen hinweg und getrennt voneinander mit Futter aufgezogen wurden, das ausschließlich aus empfindlichen oder toleranten Eichenarten bestand, relativ stabil blieb. Trotz der Unterschiede in der chemischen Zusammensetzung der Blätter waren die Tortrix-Raupen sehr effizient in der Nährstoffaufnahme und in der Lage, die nahrungsfeindlichen Eigenschaften vieler pflanzeneigenen Abwehrstoffe wirksam zu minimieren.
Odupiranje hrastova gusenicama moljca zelenog hrastovog smotavca menjanjem svarljivosti (Serbian translation)
Larve moljca Tortrix viridane su male, zelene gusenice koje se obavijaju u hrastovo lišće i njime se hrane. Njihova masivna pojava tokom određenih sezona može da prouzrokuje potpunu defolijaciju unutar šume. Međutim, nisu svi hrastovi osetljivi na ovu štetočinu. Rezistentni hrastovi otpuštaju hemijske signale (mirise) iz lišća (jedinstvenu kombinaciju hemijskih jedinjena lista) koji mogu da odvrate odraslu ženku moljca od pronalaženja domaćina, te umanje defolijaciju. Ova jedinstvena kombinacija metabolita rezistentnih hrastova utiče na rast i razvoj gusenice, međutim tačni mehanizmi delovanja su još uvek nerazjašnjeni. Samim tim, ovde smo proučavali razlike u hemijskoj kompoziciji lista osetljivih i rezistentnih hrastova pre i posle hranjenja gusenice, upoređivanjem sa supstancama analiziranim u njihovoj pljuvačci i izmetu. Time smo dalje istraživali razlike između metabolita rezistentnih i osetljivih hrastova nakon što je pojedeni list prošao kroz digestivni trakt insekta, tj. gusenica je progutala list, svarila ga, te izbacila kao izmet (koji smo uzeli kao krajnji proizvod razlaganja i digestije hemijskih jedinjenja). Ovde smo pratili katabolizam u telu moljca i dešifrovali biohemijske reakcije povezane sa varenjem lišća. Uočili smo da su biohemijske razlike između dva tipa hrasta povezane sa razvojem, mortalitetom i sastavom mikroorganizama (mikrobiom) u crevima insekta.
Stopa rasta, kao i opšta kondicija insekata koji su se hranili rezistentnim hrastovima bili su ograničeni prisustvom teško svarljivih sekundarnih metabolita (prirodni biohemijski odbrambeni mehanizam biljaka), koji su bili manje iskorišteni od vrednijih nutritivno bogatih molekula. Pokazali smo takođe da hemijski sastav rezistentnih hrastova obogaćenim polifenolima, ih čini gorkim za varenje u poređenju sa osetljivim, „slatkim“ hrastovima, obogaćenim šećerima i drugim ugljenim hidratima. Čini se, da kod Tortrix-a mikrobiota creva ne igra suštinsku ulogu, jer je ostala veoma stabilna tokom ishrane i sa rezistentnim i sa osetljivim hrastovim lišćem. Uprkos razlikama u hemijskom sastavu hrastovog lišća, gusenice Tortrix-a su veoma efikasne u resorpciji nutrijenata i minimizovanju dejstva defensivnih metabolita mnogih biljaka.
Functional Ecology: Plain Language Summaries 